Overdag werkt Dexter als analist voor de politie, ’s avonds geeft hij toe aan zijn onverzadigbare honger om mensen te doden. Als een Robin Hood onder de seriemoordenaars vermoordt hij alleen die mensen die wat hem betreft de dood verdienen.

Op de campus van de universiteit van Miami zijn twee studenten gevonden, verbrand en onthoofd, met op de plaats van hun hoofd een sculptuur van een stierenkop. Hoewel deze gruwelijke aanblik Dexter koud laat, is er toch iets wat Dexters innerlijke stem, de Zwarte Ruiter, naar de achtergrond doet verdwijnen. Dexter staat er voor het eerst in zijn leven helemaal alleen voor.

Naast de beproevingen op zijn werk, krijgt Dexter ook privé te maken met nieuwe uitdagingen. Zijn twee stiefkinderen Cody en Astor lijken ook moordlustige neigingen te ontwikkelen. Wie is er een beter voorbeeld dan Dexter om hen op te voeden en te leren hun aandrang tot moord te kanaliseren?